Frusciante nació en Queens, el 5 de marzo de 1970. Su padre, John Frusciante Sr., era pianista y juez, y su madre, Gail Frusciante, era una vocalista que dejó su carrera musical para convertirse en ama de casa. La familia Frusciante se trasladó a Tucson, Arizona, y posteriormente a Florida, donde su padre ejerce actualmente la profesión de juez. Cuando sus padres se separaron, Frusciante y su madre se mudaron a Santa Mónica, California.Un año después, se trasladaron nuevamente, esta vez a Mar Vista, en el extrarradio de Los Ángeles, con el padrastro de John. Según éste, el nuevo novio de su madre le «apoyaba», y le «hacía sentir bien».2 Ya en su adolescencia, Frusciante entró en contacto con la juventud angelina inmersa en el punk rock.A los nueve años, comenzó a escuchar a The Germs, y a los diez ya sabía tocar en su guitarra casi todas las canciones del álbum (GI), y comenzó a recibir clases de guitarra. A los once años descubrió a guitarristas como Jeff Beck, Jimmy Page y Jimi Hendrix, y poco después escuchó por primera vez a Frank Zappa. Durante su adolescencia llegaba a tocar sus temas hasta quince horas al día. A los dieciséis años, Frusciante dejó el instituto para dedicarse a la música, y se mudó al centro de Los Ángeles para mejorar sus técnicas musicales.


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